Профессиональный спортивный клуб «Крылья Советов» появился в начале 1942 года и был сформирован из эвакуированных в Куйбышев работников авиационной промышленности. Первый их матч оказался не очень удачным и закончился со счетом 1:5 в пользу московского «Локомотива». Первая игра на первенство СССР клуб закончил вничью и далее, обыграв многих соперников, за один тур до окончания чемпионата, обеспечил себе выход в первую лигу.

В апреле 1946 года «Крылья Советов» провели свою первую, правда, неудачную игру, в высшей лиге, однако, после распада СССР успешно остался в этой лиге.

В чемпионате России свою первую победу одержала команда в 1992 году в домашнем матче против «Зенита», единственный гол в этой встрече забил Александр Цыганков. Первая победа на чужом поле была получена за счет технического поражения объявленного их соперникам «Динамо». В 1993 году они выиграли переходный турнир среди отстающих команд, и это позволило остаться им в высшей лиге.

В сезоне 1994 года у команды сменился тренер и тогда, под руководством Александра Аверьянова, они заняли 13 место, а в кубке России дошли до 1/16, по следующий 1995 год оказался не очень удачным, хотя ряды команды и пополнились легендарным Зурабом Циклаури, но сезон закончился предпоследним 15 местом.

Начиная с 1996 года дела самарского клуба «Крылья Советов» пошли вверх, в этом году он занял – 9, в следующем – 7, а в 1998 опять скатившись на 12 место, успела все-таки одержать несколько значимых побед над фаворитами.

В 1999 году в команде произошли кадровые перестановки, президентом стал Герман Ткаченко, главным тренером Александр Тарханов, а команде появились такие игроки как Ремиз Мамедов и Серей Игнашевич. Далее команда играла не особенно удачно, и в 2000 году клуб снова занял предпоследнее место, а в 2001 году необычайно удачный сезон закончился 5 местом и четырьмя игроками, попавшими в список «33 лучших». В 2002 году снова было 5 место, а 2003 на 9 месте, после этого команду покинул ее тренер и его место занял Гаджи Гаджиев.

В 2004 от самарского клуба в составе сборной России на турнир отправились два игрока Андрей Каряка и Александр Анюков. Вернувшись и продолжив и без того успешно начатый сезон,  «Крылья Советов» в этом году впервые в своей истории стали призерами, завоевав бронзовые медали.

Сезон 2009 года начался неплохо, букмерекские конторы онлайн принимали много ставок, но в 13 туре матч с «Тереком» получил клеймо «заказной» и после этого у команды началась черная полоса.

Официальные цвета команды: зеленый, белый и синий. В последнее время выступает в голубых футболках и черных трусах.